Festival Daihasei telah dimulai, dan itu tentu saja berarti Sekolah Menengah Tokiwadai—sebuah sekolah bergengsi khusus perempuan; sekolah menengah—bersaing juga. Meskipun ada partisipasi dari "Ace of Tokiwadai," Mikoto Misaka, siswa lain yang berpartisipasi masih berusaha sekuat tenaga untuk menang, tidak peduli betapa mustahilnya prestasi tersebut dibandingkan dengan kekuatannya yang luar biasa.
Namun, tidak semuanya menyenangkan dan permainan. Karena festival tersebut, Academy City terbuka terhadap dunia luar, dan berbagai faksi mulai merencanakan cara untuk menyusup ke kota. Misaka tampaknya berada dalam radar mereka, dan saat festival berlangsung, orang-orang yang bersembunyi dari bayang-bayang mulai bermunculan…
Toaru Kagaku no Railgun T membawa kembali Tokiwadai Ace dan teman-temannya saat mereka menyelam lebih dalam ke sisi gelap Academy City. Dari serangan teroris hingga proyek bawah tanah yang kejam, segalanya mungkin terjadi di kota ini.